Povestea are loc la un secol după evenimentele din Phantom Hourglass, într-o lume nouă unde „Spirit Tracks” — linii feroviare magice care leagă templele sacre — încep să dispară misterios. Link, ucenicul mecanic, este chemat să investigheze fenomenul și devine curând martor la atacul cancelarului Cole, care îi scoate sufletul Zeldei din corp pentru a fi folosit ca vas pentru demonul Malladus. Zelda, acum în formă spirituală, îl însoțește pe Link pe tot parcursul aventurii, oferind ajutor la rezolvarea puzzle-urilor și în lupte.

Jucătorii călătoresc cu trenul între regiuni, înfruntă dușmani, explorează temnițe și folosesc ecranul tactil pentru a rezolva puzzle-uri. Colaborarea cu Zelda este un element central, deoarece ea poate controla Armura Fantomă și ajută activ la rezolvarea provocărilor. Jocul se remarcă prin utilizarea originală a trenului ca mijloc de deplasare, relația dinamică Link–Zelda și valorificarea capacităților DS, oferind o aventură proaspătă și emoționantă în lumea Hyrule.