Povestea începe când Dr. Eggman folosește puterea Chaos Emeralds pentru a elibera Dark Gaia, o ființă antică care dezintegrează planeta în bucăți. În timpul atacului, Sonic se transformă în Werehog, dobândind puteri nocturne cu membre elastice și forță sporită. Cu ajutorul lui Chip, o creatură misterioasă care îl însoțește, Sonic călătorește prin diferite regiuni ale lumii pentru a reface bucățile planetei și a înfrunta Dark Gaia.

• Etapele de zi: Experiență clasică Sonic cu platformă rapidă, mecanici de boost și alternanțe 3D/2D.

• Etapele de noapte: Sonic ca Werehog participă la lupte corp la corp, puzzle-uri și explorare, cu un ritm mai lent și accent pe putere.